大丽轮枝菌是一种土传性植物维管病害真菌，其侵染植物根系后能引发植物黄萎病。该病原菌寄主范围广，包括多种重要经济作物如棉花、烟草、番茄和莴苣等。大丽轮枝菌能以微菌核的形式在土壤中休眠数十年，因此防控难度极高。由于棉花产区多年单一种植棉花同时缺少抗病种质资源，防治难度大幅提升，成为限制我国棉花生产的限制因素。就2020年安徽省棉花黄萎病发生约11万亩，造成极大的经济损失。因此，研究病原菌的致病机制对棉花抗病育种极为重要。

近日，我院2021年新引进青年教师朱晨博士（特任教授）在国际学术期刊《Proceedings of the National Academy of Sciences》发表学术论文，题为“A Fungal Effector Suppresses the Nuclear Export of AGO1-miRNA Complex to Promote Infection in Plants”。该刊为中科院分区综合性一区TOP期刊，IF=12.29。朱晨博士和中国科学院分子植物科学卓越创新中心博士在读生刘嘉卉为论文共同第一作者，中国科学院分子植物科学卓越创新中心逆境生物学研究中心段成国研究员为通讯作者。该工作还得到了中科院微生物所郭惠珊研究员、赵建华副研究员和华南师范大学张钟徽教授的大力支持与帮助。

此前已有郭惠珊研究员报道棉花递送miR159和miR166到大丽轮枝菌细胞中诱导毒性基因的跨界沉默，促进植物对病原菌的抗性。但是由跨界小RNA介导的免疫机制是如何被调控的，以及是否存在来自于病原的拮抗机制还不太清楚。在本研究中，研究人员揭示了一种由大丽轮枝菌分泌的核效应蛋白VdSSR1（Secretory Silencing Repressor 1）介导的小RNA跨界沉默的拮抗机制。VdSSR1是一个毒性决定因子，在植物中表达VdSSR1并不显著影响小RNA的总体积累水平，但对小RNA的核质分布有显著影响，表达VdSSR1的植物细胞核中小RNA的积累升高，而细胞质小RNA显著减少。进一步研究发现，VdSSR1可以与植物RNA转运复合体TREX的关键组分ALY家族蛋白互作，阻止其与UAP56等TREX组分的组装。VdSSR1-ALY的互作不仅影响了RNA的核质转运，同时也影响了AGO1蛋白的核质分布，最终导致植物细胞质中和递送到真菌细胞中的跨界miRNA的积累减少，使真菌的致病力增强（图1）。

图1 VdSSR1作用机制示意图模型

综上所述，该工作揭示了大丽轮枝菌操纵植物小RNA运输而抑制跨界RNAi免疫的拮抗机制，进一步显示了跨界RNAi机制的重要性和植物-病原互作的复杂性，也为今后基于Host induced gene silencing技术的抗性育种提供参考。该研究工作得到中科院先导科技专项和国家自然科学基金等项目的资助。

文章链接：https://www.pnas.org/doi/full/10.1073/pnas.2114583119